Tras superar una dura crisis institucional que casi le cuesta su desaparición, el Athletic debutó ese mismo año en la recién creada Copa del Rey de la que se proclamó campeón, título que repitió al año siguiente. Por un lado, logró una goleada histórica en la Copa de la UEFA 2004-05 al ganar por 1-7 al Standard Lieja, aunque después cayó eliminado en dieciseisavos ante el Austria de Viena. No obstante, al tratarse de una sucursal, los madrileños no podían enfrentarse a los bilbaínos en competición oficial, pues eran el mismo club. La década de los años ochenta comenzó con la retirada definitiva de José Ángel Iribar en 1980, quien se convirtió en el jugador con más partidos disputados en la historia del club (614), y de Txetxu Rojo en 1982, que siguió a Iribar con 541 encuentros. Asimismo, era habitual que en los partidos de la Copa del Rey, el Athletic alinease a jugadores de la sucursal de Madrid; tal era así, que para jugar las finales de Copa de 1904 y 1905 el club vasco tuvo que recurrir a futbolistas de su filial madrileño, ya que no viajaron suficientes para completar el once. Además, organizó un torneo amistoso entre noviembre de 1937 y abril de 1938 en el que participaron 39 conjuntos de Vizcaya con futbolistas mayores de quince y menores de diecinueve años.
Y si bien su influencia ha ido decayendo con el devenir de los años, es uno de los viveros históricos de España y el que más rendimiento saca de sus futbolistas. El éxito de la primera edición de la Copa desembocó en la creación por parte de estudiantes vascos en Madrid, como Enrique Allende y Ricardo de Gondra, del Athletic Club (sucursal de Madrid), si bien funcionaron como entidades distintas, con presidentes y asambleas generales propias. Fue fundado en 1898 y es, junto al Real Madrid Club de Fútbol y al Fútbol Club Barcelona, los tres únicos equipos de han disputado todas las ediciones de la Primera División de España desde su creación en 1928. A su vez, es uno de los cuatro únicos clubes profesionales de España que no es una sociedad anónima deportiva, de manera que el gobierno del club recae en sus socios. Ambos equipos decidieron arrendar conjuntamente unos terrenos en las campas de Lamiaco, situados en la localidad vizcaína de Lejona, para poder jugar sus partidos.
El nombre de Bilbao Athletic obedece a la voluntad de homenajear a uno de los dos primeros equipos de fútbol con que contó Bilbao en el origen del fútbol en Vizcaya. En 1900 también surgió el Bilbao Football Club. El primer roce del que se tiene constancia, surgió en la Copa de 1911, cuando la Real Sociedad, respaldada por otros clubes, denunció al Athletic Club por alinear tres jugadores ingleses en el partido ante el Real Club Fortuna de Vigo, declarando que no llevaban el tiempo suficiente residiendo en España. Es tradición en Bilbao y Vizcaya que las ciudades y pueblos de la provincia se engalanen con adornos rojiblancos para apoyar al equipo en partidos importantes; ya sea colgando banderas rojiblancas en balcones y bares, adornando los escaparates de los comercios con motivos rojiblancos, y otros actos organizados por entidades privadas. Compitió asiduamente en este lugar desde 1901 hasta 1911, aunque lo compartía con otros clubes. El fútbol en Vizcaya se dio a conocer en la década de 1890 gracias a que los marineros ingleses que trabajaban en los puertos vizcaínos solían practicar este deporte en sus ratos libres.
La afición por el fútbol en Vizcaya había crecido sobremanera en los últimos años y un cambio de campo se hacía cada vez más necesario. Habían pasado varios años desde la fundación del club y al Athletic se le empezó a quedar pequeño el campo de Lamiaco. El Athletic Club ha hecho pública en varias ocasiones su postura sobre el terrorismo de ETA. En 1917, el Athletic Club de Madrid ya contaba con un escudo propio puramente madrileño, con la osa y el madroño, distinto del que lucía el Athletic Club, y finalmente, en 1921, el equipo madrileño se desvinculó del Athletic Club. Sin embargo, las convocatorias decayeron en 1912, cuando se originó la primera versión de la llamada filosofía del Athletic Club, conforme a la cual solo podían competir jugadores vizcaínos. Sin embargo, una vez terminada la década de 1990, cuando aún contaba con solo 26 años, dejó de aparecer en las alineaciones titulares para sorpresa de muchos. Sin embargo, deportivamente siguió existiendo vinculación entre los dos equipos, y el conjunto vizcaíno continuó convocando a los jugadores del Athletic Club de Madrid para que disputaran bajo su enseña el Campeonato de España. Apodado «la Perla», se convirtió en un símbolo para la mayor parte de la afición, debido, aparte de su talento, a su decisión de rechazar ofertas de grandes clubes europeos, incluido un cheque en blanco que le ofreció el A. C. Milan, para quedarse en el club.
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