Este último había rechazado varias ofertas de clubes ingleses que le ofrecían un contrato profesional con muy buenas condiciones, sin embargo, equipaciones futbol él prefirió quedarse en Bilbao. Por otra parte, en diciembre de 1940 la Real Federación Española de Fútbol emitió una circular en la que ordenaba a los clubes la eliminación de todo extranjerismo antes del 1 de febrero de 1941. Desde entonces y hasta julio de 1972, año en que se derogó el Decreto-Ley de 1940, el nombre oficial pasó a ser Atlético de Bilbao. El nombre de Bilbao Athletic obedece a la voluntad de homenajear a uno de los dos primeros equipos de fútbol con que contó Bilbao en el origen del fútbol en Vizcaya. Su puesto en la portería lo ocupó Lezama, un joven guardameta que inició su carrera deportiva en Inglaterra al jugar para el Southampton F.C., y que más tarde regresó a Vizcaya para jugar un año en el Arenas antes de recalar en el Athletic.

Además, organizó un torneo amistoso entre noviembre de 1937 y abril de 1938 en el que participaron 39 conjuntos de Vizcaya con futbolistas mayores de quince y menores de diecinueve años. Sí consiguió buenos resultados en la Copa, donde tras eliminar al F. C. Barcelona en cuartos de final -con un ajustado remate de cabeza de Iñaki Williams en el último minuto- y al Granada C. F. en semifinales -gracias a un gol decisivo de Yuri-, accedió a su 38.ª final del torneo contra su eterno rival, la Real Sociedad. Ya en 1954, llegó al Athletic procedente del F. C. Barcelona el entrenador Ferdinand Daučík, quien tenía la misión de renovar el equipo de la ya veterana «segunda delantera histórica», la cual disolvió para dar paso a una nueva generación de jugadores. Los azulones no sorprenden con su nueva equipación, aunque incluyen un estampado en homenaje al Cerro de los Ángeles, uno de los lugares más emblemáticos de este municipio del sur de Madrid. Para celebrar sus 120 años de historia, la camiseta oficial del Atlético de Madrid recupera las clásicas franjas rojas y blancas. El hito más importante de esta generación y por la que recibió su nombre tuvo lugar en la final de Copa de 1958. En dicha ocasión, los “leones” se midieron al «Real Madrid de Di Stéfano» que llegaba siendo campeón de Liga y Copa de Europa.

Durante su ausencia el club contrató a tres entrenadores diferentes: el inglés Ralph Kirby, el húngaro Lippo Hertzka y el español Máximo Royo, pero ninguno logró hacer campeón al equipo. Los últimos campeonatos ganados por esta generación fueron la Copa del Generalísimo de 1950, en la que Zarra logró el récord de ser el jugador que más goles ha marcado en una final copera tras anotar cuatro tantos (tres de ellos en la prórroga), y la Copa Eva Duarte (precursora oficial de la Supercopa). También quedaron subcampeones de Liga en las temporadas 1940-41, 1946-47 y 1951-52, y de Copa en los años 1942, 1949 y 1953. Cabe destacar los seis Trofeos Pichichi conseguidos por Zarra durante este tiempo. Entre 1917 y 1919 el club pasó por una etapa de crisis institucional y durante ese tiempo no llegó a participar en la Copa del Rey; en su lugar acudieron el Arenas en 1917 y 1919, y el Real Unión en 1918, ambos se proclamaron campeones. No obstante, la federación accedió a la petición del conjunto vasco para que la final tuviera lugar por el día y no por la noche, ya que el club bilbaíno no estaba acostumbrado a jugar con luz artificial (San Mamés ni si quiera tenía iluminación nocturna en aquel tiempo) y eso daba demasiada ventaja a su rival.

Mención aparte merece la goleada endosada al F. C. Barcelona (12-1) en la temporada 1930-31 que estableció un récord histórico aún hoy en día imbatido. En 1960 el Athletic vendió al veterano defensa Garay al F. C. Barcelona por 5,5 millones de pesetas, lo que supuso la primera venta millonaria de la historia del club. Con todos ellos el Athletic formó uno de los mejores equipos de su historia, que tuvo su punto álgido en la temporada 1976-77 cuando logró llegar a la final de la Copa de la UEFA tras eliminar a equipos como el A. C. Milan, el F. C. Barcelona y el Borussia Mönchengladbach. En 2007, Joaquín Caparrós se hizo con los mandos de un Athletic en periodo de crisis, que había estado a punto de descender en temporadas anteriores. En las temporadas 1965-66 y 1966-67 el Athletic logró alcanzar la final de Copa, pero en ambas ocasiones salió derrotado, y no fue hasta 1969 cuando por fin logró hacerse con el campeonato tras vencer al Elche C. F. en la final.