Este último había rechazado varias ofertas de clubes ingleses que le ofrecían un contrato profesional con muy buenas condiciones, sin embargo, equipaciones futbol él prefirió quedarse en Bilbao. Por otra parte, en diciembre de 1940 la Real Federación Española de Fútbol emitió una circular en la que ordenaba a los clubes la eliminación de todo extranjerismo antes del 1 de febrero de 1941. Desde entonces y hasta julio de 1972, año en que se derogó el Decreto-Ley de 1940, el nombre oficial pasó a ser Atlético de Bilbao. El nombre de Bilbao Athletic obedece a la voluntad de homenajear a uno de los dos primeros equipos de fútbol con que contó Bilbao en el origen del fútbol en Vizcaya. Su puesto en la portería lo ocupó Lezama, un joven guardameta que inició su carrera deportiva en Inglaterra al jugar para el Southampton F.C., y que más tarde regresó a Vizcaya para jugar un año en el Arenas antes de recalar en el Athletic.
Además, organizó un torneo amistoso entre noviembre de 1937 y abril de 1938 en el que participaron 39 conjuntos de Vizcaya con futbolistas mayores de quince y menores de diecinueve años. Sí consiguió buenos resultados en la Copa, donde tras eliminar al F. C. Barcelona en cuartos de final -con un ajustado remate de cabeza de Iñaki Williams en el último minuto- y al Granada C. F. en semifinales -gracias a un gol decisivo de Yuri-, accedió a su 38.ª final del torneo contra su eterno rival, la Real Sociedad. Ya en 1954, llegó al Athletic procedente del F. C. Barcelona el entrenador Ferdinand Daučík, quien tenía la misión de renovar el equipo de la ya veterana «segunda delantera histórica», la cual disolvió para dar paso a una nueva generación de jugadores. Los azulones no sorprenden con su nueva equipación, aunque incluyen un estampado en homenaje al Cerro de los Ángeles, uno de los lugares más emblemáticos de este municipio del sur de Madrid. Para celebrar sus 120 años de historia, la camiseta oficial del Atlético de Madrid recupera las clásicas franjas rojas y blancas. El hito más importante de esta generación y por la que recibió su nombre tuvo lugar en la final de Copa de 1958. En dicha ocasión, los “leones” se midieron al «Real Madrid de Di Stéfano» que llegaba siendo campeón de Liga y Copa de Europa.
Mención aparte merece la goleada endosada al F. C. Barcelona (12-1) en la temporada 1930-31 que estableció un récord histórico aún hoy en día imbatido. En 1960 el Athletic vendió al veterano defensa Garay al F. C. Barcelona por 5,5 millones de pesetas, lo que supuso la primera venta millonaria de la historia del club. Con todos ellos el Athletic formó uno de los mejores equipos de su historia, que tuvo su punto álgido en la temporada 1976-77 cuando logró llegar a la final de la Copa de la UEFA tras eliminar a equipos como el A. C. Milan, el F. C. Barcelona y el Borussia Mönchengladbach. En 2007, Joaquín Caparrós se hizo con los mandos de un Athletic en periodo de crisis, que había estado a punto de descender en temporadas anteriores. En las temporadas 1965-66 y 1966-67 el Athletic logró alcanzar la final de Copa, pero en ambas ocasiones salió derrotado, y no fue hasta 1969 cuando por fin logró hacerse con el campeonato tras vencer al Elche C. F. en la final.
No obstante, en aquella campaña el club bilbaíno batió su propio récord al encajar tan solo 20 goles en liga, e iribar se convirtió en el portero menos goleado de la historia del club en una misma temporada liguera, con un ratio de 0,66 goles por partido, lo que además le llevó a ganar el Trofeo Zamora. Iribar falló el último penalti, que dio la victoria a los sevillanos. Sin embargo, la regla del gol visitante dio la victoria al equipo italiano, que se alzó con el título en el mismo San Mamés. Tras una década de pocos logros, el Athletic volvió a luchar por el título de liga en 1969-70, tan solo necesitaba empatar contra el Valencia en la última jornada para proclamarse campeón, pero perdió. Por aquel entonces, época de la primera dictadura en el país, era aún una actividad que despertaba inquietud y alteración pública, motivo por lo que otras sociedades empezaron a recoger su práctica en sus senos, siendo los clubes de fútbol quienes la vieron con mayor entusiasmo. También cabe mencionar la aportación de Manu Sarabia, un delantero cuya especialidad era el regate y que es considerado por muchos aficionados como el jugador más talentoso de la época.
Disolvió la ya veterana «segunda delantera histórica» y logró conformar un equipo joven que pronto se proclamó campeón. En la temporada 1981-82 Javier Clemente se hizo cargo del banquillo y culminó la renovación de una plantilla ya veterana. Tras la desaparición del último equipo campeón, el Athletic se vio inmerso en un periodo de declive que comenzó en la temporada 1986-87, con José Ángel Iribar como técnico. Iribar falló el último penalti, que dio la victoria a los sevillanos. El presidente Lertxundi decidió dar carpetazo de una vez al ir y venir de entrenadores fichando a un técnico contrastado, de esa forma el alemán Jupp Heynckes se hizo con los mandos del equipo en 1992-93. Esa temporada irrumpió con fuerza el guardameta Juanjo Valencia, proveniente de la cantera, que vino a reforzar una de las posiciones más flojas del equipo. La temporada siguiente jugó por segunda vez la Copa de Europa, pero fue eliminado en los octavos de final por el Liverpool de Ian Rush que posteriormente se alzó con el título. La labor del técnico dio sus frutos y el equipo alcanzó la cuarta posición en Liga, lo que le dio derecho a disputar la próxima Copa de la UEFA, si bien su andadura europea duro muy poco, ya que cayó eliminado en los dieciseisavos de final por la Juventus y, en la Liga, se quedó en un intranscendente séptimo puesto.